АВМ-ассоциированная эпилепсия: современное состояние проблемы

Эпилептические припадки наблюдаются у 20–25 % пациентов с церебральными артериовенозными мальформациями (АВМ) и часто характеризуются резистентностью как к хирургическим, так и к консервативным методам лечения. Представлен анализ современных данных, посвященных вопросам эпидемиологии, диагностики и лечения эпилептического синдрома у пациентов с АВМ головного мозга. В рамках исследования было проанализировано более 100 литературных источников, доступных в базах данных PubMed, eLibrary.ru, Medscape, Cochrane Library и Medical NDX. Для отражения наиболее актуальной информации основное внимание уделено данным, опубликованным в период с 2018 по 2023 г. Особое внимание уделено современным подходам к диагностике, включая использование нейровизуализации и электроэнцефалографии, а также новейшим методам лечения, таким как стереотаксическая радиохирургия, эндоваскулярные вмешательства и комбинированные терапевтические стратегии. Рассмотрены факторы, влияющие на эффективность лечения, включая локализацию и размеры АВМ, а также особенности клинического течения эпилептического синдрома. Показаны перспективы дальнейших исследований в данной области, направленных на улучшение качества жизни пациентов и снижение частоты рецидивов припадков.

Подчеркиваются необходимость междисциплинарного подхода к ведению пациентов с церебральными АВМ, а также важность индивидуализации лечения с учетом особенностей каждого клинического случая.

1. Claro E., Dias A., Girithari G., Massano A., Duarte M. A. Non-traumatic Hematomyelia: A Rare Finding in Clinical Practice. Eur J Case Rep Intern Med. 2018;5(11):000961. Doi: 10.12890/2018_000961.

2. Heit J. J., Thakur N. H., Iv M., Fischbein N. J., Wintermark M., Dodd R. L., Steinberg G. K., Chang S. D., Kapadia K. B., Zaharchuk G. Arterial-spin labeling MRI identifies residual cerebral arteriovenous malformation following stereotactic radiosurgery treatment. J Neuroradiol. 2020;47(1):13–19. Doi: 10.1016/j.neurad.2018.12.004.

3. Wu E. M., El. Ahmadieh T. Y., McDougall C. M., Aoun S. G., Mehta N., Neeley O. J., Plitt A., Shen Ban V., Sillero R., White J. A., Batjer H. H., Welch B. G. Embolization of brain arteriovenous malformations with intent to cure: a systematic review. J Neurosurg. 2019;132(2):388–399. Doi: 10.3171/2018.10.JNS181791.

4. Xu H., Wang L., Guan S., Li D., Quan T. Embolization of brain arteriovenous malformations with the diluted Onyx technique: initial experience. Neuroradiology. 2019;61(4):471–478. Doi: 10.1007/s00234-019-02176-2.

5. Brown R. D. Jr., Wiebers D. O., Torner J. C., O’Fallon W. M. Frequency of intracranial hemorrhage as a presenting symptom and subtype analysis: a population-based study of intracranial vascular malformations in Olmsted Country, Minnesota. J Neurosurg. 1996;85(1):29–32. Doi: 10.3171/jns.1996.85.1.0029.

6. Soldozy S., Akyeampong D. K., Barquin D. L., Norat P., Yağmurlu K., Sokolowski J. D., Sharifi K. A., Tvrdik P., Park M. S., Kalani M. Y. S. Systematic Review of Functional Mapping and Cortical Reorganization in the Setting of Arteriovenous Malformations, Redefining Anatomical Eloquence. Front Surg. 2020;(7):514247. Doi: 10.3389/fsurg.2020.514247.

7. Ding D., Starke R. M., Quigg M., Yen C. P., Przybylowski C. J., Dodson B. K., Sheehan J. P. Cerebral Arteriovenous Malformations and Epilepsy. Part 1: Predictors of Seizure Presentation. World Neurosurg. 2015;84(3):645–52. Doi: 10.1016/j.wneu.2015.02.039.

8. Zhang B., Feng X., Peng F., Wang L., Guo E. K., Zhang Y., Liu P., Wu Z., Liu A. Seizure predictors and outcome after Onyx embolization in patients with brain arteriovenous malformations. Interv Neuroradiol. 2019;25(2):124–131. Doi: 10.1177/1591019918801290.

9. Fisher R. S., Acevedo C., Arzimanoglou A., Bogacz A., Cross J. H., Elger C. E. et al. ILAE official report: a practical clinical definition of epilepsy. Epilepsia. 2014;55(4):475–482. Doi: 10.1111/epi.12550.

10. Fisher R. S., Cross J. H., French J. A., Higurashi N., Hirsch E., Jansen F. E. et al. Operational classification of seizure types by the International League Against Epilepsy: Position Paper of the ILAE Commission for Classification and Terminology. Epilepsia. 2017;58(4):522–530. Doi: 10.1111/epi.13670.

11. Fisher R. S., van Emde Boas W., Blume W.Epileptic seizures and epilepsy: Definitions proposed by the International League Against Epilepsy (ILAE) and the International Bureau for Epilepsy (IBE). Epilepsia. 2005;46(4):470– 472. Doi: 10.1111/j.0013-9580.2005.66104.x.

12. Whelan C. D. Structural brain abnormalities in the common epilepsies assessed in a worldwide ENIGMA study. Brain. 2018;141(2):391–408. Doi: 10.1093/brain/awx341.

13. Hoh B. L., Chapman P. H., Loeffler J. S., Carter B. S., Ogilvy C. S. Results of multimodality treatment for 141 patients with brain arteriovenous malformations and seizures: factors associated with seizure incidence and seizure outcomes. Neurosurgery. 2020;51(2):303–309. PMID: 12182768.

14. Stapf C., Khaw A. V., Sciacca R. R., Hofmeister C., Schumacher H. C., Pile-Spellman J. et al. Effect of age on clinical and morphological characteristics in patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2013;34(11):2664–2669. Doi: 10.1161/01. STR.0000094824.03372.9B.

15. Englot D. J., Young W. L., Han S. J., McCulloch C. E., Chang E. F., Lawton M. T. Seizure predictors and control after microsurgical resection of supratentorial arteriovenous malformations in 440 patients. Neurosurgery. 2012;71(3):572–580. Doi: 10.1227/NEU.0b013e31825ea3ba.

16. Garcin B., Houdart E., Porcher R., Manchon E., SaintMaurice J. P., Bresson D. et al. Epileptic seizures at initial presentation in patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2012;78(9):626–631. Doi: 10.1212/WNL.0b013e3182494d40.

17. Jiang P., Lv X., Wu Z., Li Y., Jiang C., Yang X. et al. Characteristics of Brain Arteriovenous Malformations Presenting with Seizures without Acute or Remote Hemorrhage. Neuroradiol J. 2019;24(6):886–888. Doi: 10.1177/197140091102400610.

18. Bonaventura A., Vecchie A., Abbate A., Montecucco F. Neutrophil extracellular traps and cardiovascular diseases: an update. Cells. 2020;(9):231. Doi: 10.3390/cells9010231.

19. Galletti F., Costa C., Cupini L. M., Eusebi P., Hamam M., Caputo N. et al. Brain arteriovenous malformations and seizures: an Italian study. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2018;85(3):284–288. Doi: 10.1136/jnnp-2013-305123.

20. Josephson C. B., Leach J. P., Duncan R., Roberts R. C., Counsell C. E., Al-Shahi Salman R. et al. Seizure risk from cavernous or arteriovenous malformations: prospective population-based study. Neurology. 2021;76(18):1548– 1554. Doi: 10.1212/WNL.0b013e3182190f37.

21. Turjman F., Massoud T. F., Sayre J. W., Vinuela F., Guglielmi G., Duckwiler G. Epilepsy associated with cerebral arteriovenous malformations: a multivariate analysis of angioarchitectural characteristics. AJNR Am J Neuroradiol. 1995;16(2):345–350. PMCID: PMC8338327.

22. van Beijnum J., van der Worp H. B., Buis D. R., Al-Shahi Salman R., Kappelle L. J., Rinkel G. J. E. et al. Treatment of brain arteriovenous malformations: a systematic review and meta-analysis. JAMA. 2011;306:2011–2019. Doi: 10.1001/jama.2011.1632.

23. Zeal A. A., Rhoton A. L. Jr. Microsurgical anatomy of the posterior cerebral artery. J Neurosurg. 1978;48(4):534– 559. Doi: 10.3171/jns.1978.48.4.0534.

24. Мамонов Н. А., Рожченко Л. В., Горощенко С. А., Самочерных К. А. Взаимосвязь между морфометрическими характеристиками венозных дренажей артериовенозных мальформаций головного мозга и типами клинического течения // Трансляционная мед. 2022. Т. 9, № 3. С. 24–34. Doi: 10.18705/2311-4495-2022-9-3-24-34.

25. Shankar J. J., Menezes R. J., Pohlmann-Eden B., Wallace C., terBrugge K., Krings T. Angioarchitecture of brain AVM determines the presentation with seizures: proposed scoring system. AJNR Am J Neuroradiol. 2013;34(5):1028–1034. Doi: 10.3174/ajnr.A3361.

26. Shakur S. F., Brunozzi D., Ismail R., Pandey D., Charbel F. T., Alaraj A. Effect of Age on Cerebral Arteriovenous Malformation Draining Vein Stenosis. World Neurosurg. 2018;113:e654–e8. Doi: 10.1016/j.wneu.2018.02.116.

27. Mendoza-Elias N., Shakur S. F., Charbel F. T., Alaraj A. Cerebral arteriovenous malformation draining vein stenosis is associated with atherosclerotic risk factors. J Neurointerv Surg. 2018;10(8):788–790. Doi: 10.1136/neurintsurg-2017-013580.

28. Kim H., Al-Shahi Salman R., McCulloch C. E., Stapf C., Young W. L., Coinvestigators M. Untreated brain arteriovenous malformation: patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2019;83(7):590– 597. Doi: 10.1212/WNL.0000000000000688.

29. Derdeyn C. P., Zipfel G. J., Albuquerque F. C., Cooke D. L., Feldmann E., Sheehan J. P., Torner J. C. American Heart Association Stroke Council. Management of Brain Arteriovenous Malformations: A Scientific Statement for Healthcare Professionals From the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke. 2017;48(8):e200–e224. Doi: 10.1161/STR.0000000000000134.

30. Gault J., Sarin H., Awadallah N. A., Shenkar R., Awad I. A. Pathobiology of human cerebrovascular malformations: basic mechanisms and clinical relevance. Neurosurgery. 2018;55(1):1–16. PMID: 15214969.

31. Rajeswarie R. T., Aravinda H. R., Arivazhagan A., Bevinahalli N. N., Rao M. B., Mahadevan A. Evaluating the Role of Perilesional Tissue in Pathobiology of Epileptogenesis of Vascular Malformations of the Central Nervous System. J Epilepsy Res. 2022;12(2):53–61. Doi: 10.14581/jer.22010.

32. Moftakhar P., Hauptman J. S., Malkasian D., Martin N. A. Cerebral arteriovenous malformations. Part 2: Physiology. Neurosurg Focus. 2019;26(5):E11. Doi: 10.3171/2009.2.FOCUS09317.

33. Haegelen C., Berton E., Darnault P., Morandi X. A revised classification of the temporal branches of the posterior cerebral artery. Surg Radiol Anat. 2020;34(5):385–391. Doi: 10.1007/s00276-011-0921-8.

34. Huberfeld G., Blauwblomme T., Miles R. Hippocampus and epilepsy: Findings from human tissues. Rev Neurol (Paris). 2015;171(3):236–251. Doi: 10.1016/j.neurol.2015.01.563.

35. Ollivier I., Cebula H., Todeschi J., Santin M. D. N., Séverac F., Valenti-Hirsch M. P., Hirsch E., Proust F. Predictive factors of epilepsy in arteriovenous malformation. Neurochirurgie. 2020;66(3):144–149. Doi: 10.1016/j.neuchi.2019.12.009.

36. Улитин А. Ю., Василенко А. В., Иваненко А. В. и др. Нейрофизиологические и морфологические особенности формирования патологической гиппокампальной системы при структурной эпилепсии (обзор литературы) // Рос. журн. персонализир. мед. 2022. Т. 2, № 1. С. 83–92.

37. Petrov A., Ivanov A., Kolomin E., Tukanov N., Petrova A., Rozhchenko L., Suvorova J. The Advantages of Non-Adhesive Gel-like Embolic Materials in the Endovascular Treatment of Benign Hypervascularized Lesions of the Head and Neck. Gels. 2023;9(12):954. Doi: 10.3390/ gels9120954. PMID: 38131940; PMCID: PMC10742558.

38. Chen C. J., Ding D., Lee C. C., Kearns K. N., Pomeraniec I. J., Cifarelli C. P., Arsanious D. E., Liscak R., Hanuska J., Williams B. J., Yusuf M. B., Woo S. Y., Ironside N., Burke R. M., Warnick R. E., Trifiletti D. M., Mathieu D., Mureb M., Benjamin C., Kondziolka D., Feliciano C. E., Rodriguez-Mercado R., Cockroft K. M., Simon S., Mackley H. B., Zammar S. G., Patel N. T., Padmanaban V., Beatson N., Saylany A., Lee J. Y. K., Sheehan J. P. International Radiosurgery Research Foundation. Stereotactic radiosurgery with versus without prior Onyx embolization for brain arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2020;135(3):742–750. Doi: 10.3171/2020.7.JNS201731.

39. Lv X., Wu Z., Li Y., Yang X., Jiang C., Sun Y., Zhang N. Endovascular treatment of cerebral aneurysms associated with arteriovenous malformations. European Journal of Radiology. 2012. Doi: 10.1016/j.ejrad.2011.03.061.

40. Mohr J. P., Parides M. K., Stapf C., Moquete E., Moy C. S., Overbey J. R., Al-Shahi Salman R., Vicaut E., Young W. L., Houdart E., Cordonnier C., Stefani M. A., Hartmann A., von Kummer R., Biondi A., Berkefeld J., Klijn C. J., Harkness K., Libman R., Barreau X., Moskowitz A. J. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): a multicentre, non-blinded, randomised trial. Lancet. 2014;383(9917):614–621. Doi: 10.1016/S0140-6736(13)62302-8.

41. Josephson C. B., Sauro K., Wiebe S., Clement F., Jette N. Medical vs. invasive therapy in AVM-related epilepsy: systematic review and meta-analysis. Neurology. 2016;(86):64–71. Doi: 10.1212/WNL.0000000000002240.

42. Cenzato M. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). Acta Neurochir (Wien). 2017;159(6):1059–1064. Doi: 10.1007/s00701-017-3154.

43. Mosimann P. J., Chapot R. Contemporary endovascular techniques for the curative treatment of cerebral arteriovenous malformations and review of neurointerventional outcomes. J Neurosurg Sci. 2018;62(4):505–513. Doi: 10.23736/S0390-5616.18.04421-1.

44. Shovlin C. L., Condliffe R., Donaldson J. W., Kiely D. G., Wort S. J., British Thoracic Society. British Thoracic Society Clinical Statement on Pulmonary Arteriovenous Malformations. Thorax. 2017;72(12):1154–1163. Doi: 10.1136/thoraxjnl-2017-210764.

45. Ironside N., Chen C. J., Ding D., Ilyas A., Kumar J. S., Buell T. J., Taylor D., Lee C. C., Sheehan J. P. Seizure Outcomes After Radiosurgery for Cerebral Arteriovenous Malformations: An Updated Systematic Review and Meta-Analysis. World Neurosurg. 2018;120:550–562.e3. Doi: 10.1016/j.wneu.2018.08.121.

46. Kocer N., Kandemirli S. G., Dashti R., Kizilkilic O., Hanimoglu H., Sanus G. Z., Tunali Y., Tureci E., Islak C., Kaynar M. Y. Single-stage planning for total cure of grade III–V brain arteriovenous malformations by embolization alone or in combination with microsurgical resection. Neuroradiology. 2019;61(2):195–205. Doi: 10.1007/s00234-018-2140-z.

47. Heros R. C., Korosue K., Diebold P. M. Surgical excision of cerebral arteriovenous malformations: late results. Neurosurgery. 1990;26:570–578. Doi: 10.1097/00006123-199004000-00003.

48. Fennell V. S., Martirosyan N. L., Atwal G. S., Kalani M. Y. S., Ponce F. A., Lemole G. M. Jr. et al. Hemodynamics associated with intracerebral arteriovenous malformations: the effects of treatment modalities. Neurosurgery. 2018;83:611–621. Doi: 10.1093/neuros/nyx560.

49. Baranoski J. F., Grant R. A., Hirsch L. J., Visintainer P., Gerrard J. L., Günel M. et al. Seizure control for intracranial arteriovenous malformations is directly related to treatment modality: a meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2014;6:684–690. Doi: 10.1136/neurintsurg-2013-010945.

50. Piepgras D. G., Sundt T. M. Jr., Ragoowansi A. T., Stevens L. Seizure outcome in patients with surgically treated cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 1993;78:5–11. Doi: 10.3171/jns.1993.78.1.0005.

51. Yeh H. S., Tew J. M. Jr., Gartner M. Seizure control after surgery on cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2003;78:12–18. Doi: 10.3171/jns.1993.78.1.0012.

52. Eliava S., Gorozhanin V., Shekhtman O., Pilipenko Y., Kuchina O. Surgical Treatment of Unruptured Brain AVMs: Short- and Long-Term Results. Acta Neurochir Suppl. 2021;132:87–90. Doi: 10.1007/978-3-030-63453-7_13.

53. Cao Y., Wang R., Yang L., Bai Q., Wang S., Zhao J. Bipolar electrocoagulation on cortex after AVMs lesionectomy for seizure control. Can J Neurol Sci. 2011;38(1):48–53. PMID: 21156429.

54. Hyun S. J., Kong D. S., Lee J. I., Kim J. S., Hong S. C. Cerebral arteriovenous malformations and seizures: differential impact on the time to seizure-free state according to the treatment modalities. Acta Neurochir (Wien). 2012;154(6):1003–1010. Doi: 10.1007/s00701-012-1339-8.

55. Lawton M. T., Rutledge W. C., Kim H., Stapf C., Whitehead K. J., Li D. Y., Krings T., terBrugge K., Kondziolka D., Morgan M. K., Moon K., Spetzler R. F. Brain arteriovenous malformations. Nat Rev Dis Primers. 2015;1:15008. Doi: 10.1038/nrdp.2015.8.

56. Prablek M., LoPresti M. A., Du R., Lam S. Arteriovenous Malformations-Associated Epilepsy in Pediatrics. Childs Nerv Syst. 2021;37(7):2261–2268. Doi: 10.1007/s00381-021-05170-3.

57. Szeifert G. T., Levivier M., Lorenzoni J., Nyáry I., Major O., Kemeny A. A. Morphological observations in brain arteriovenous malformations after gamma knife radiosurgery. Prog Neurol Surg. 2013;27:119–129. Doi: 10.1159/000341772.

58. Hung Y. C., Mohammed N., Eluvathingal Muttikkal T. J., Kearns K. N., Li C. E., Narayan A. et al. The impact of preradiosurgery embolization on intracranial arteriovenous malformations: a matched cohort analysis based on de novo lesion volume. J Neurosurg. Doi: 10.3171/2019.5.JNS19722.

59. Levegrün S., Hof H., Essig M., Schlegel W., Debus J. Radiation-induced changes of brain tissue after radiosurgery in patients with arteriovenous malformations: correlation with dose distribution parameters. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2014;59:796–808. Doi: 10.1016/j.ijrobp.2003.11.033.

60. Lv X., Li Y., Jiiang C., Yang X., Wu Z. Brain arteriovenous malformations and endovascular treatment: effect on seizures. Interv Neuroradiol. 2010;16:39–45. Doi: 10.1177/159101991001600105.

61. Chang S. D., Shuster D. L., Steinberg G. K., Levy R. P., Frankel K. Stereotactic radiosurgery of arteriovenous malformations: pathologic changes in resected tissue. Clin Neuropathol. 2007;16:111–116. PMID: 9101115.

62. Yeo S. S., Jang S. H. Delayed neural degeneration following gamma knife radiosurgery in a patient with an arteriovenous malformation: a diffusion tensor imaging study. NeuroRehabilitation. 2012;31:131–135. Doi: 10.3233/NRE-2012-0780.

63. Tu J., Stoodley M. A., Morgan M. K., Storer K. P. Ultrastructure of perinidal capillaries in cerebral arteriovenous malformations. Neurosurgery. 2006;58(5):961–970. Doi: 10.1227/01.NEU.0000210248.39504.B5.

64. Pierot L., Cognard C., Herbreteau D., Fransen H., van Rooij W. J., Boccardi E., Beltramello A., Sourour N., Kupcs K., Biondi A., Bonafé A., Reith W., Casasco A. Endovascular treatment of brain arteriovenous malformations using a liquid embolic agent: results of a prospective, multicentre study (BRAVO). Eur Radiol. 2013;23(10):2838– 2845. Doi: 10.1007/s00330-013-2870-6.

65. Jahan R., Murayama Y., Gobin Y. P., Duckwiler G. R., Vinters H. V., Viñuela F. Embolization of arteriovenous malformations with Onyx: clinicopathological experience in 23 patients. Neurosurgery. 2015;48:984–997. Doi: 10.1097/00006123-200105000-00003.

66. Андреева Е. С., Панунцев В. С., Иванова Н. Е. Отдаленные результаты эмболизации артериовенозных мальформаций головного мозга гистоакрилом // Бюллетень сибир. мед. 2009. Т. 8, № 3(2)). С. 97–99.

67. Кривошапкин А. Л., Брусянская А. С., Орлов К. Ю. и др. Контроль эпилептических приступов у больных с артериовенозными мальформациями после эндоваскулярного лечения // Нейрохирургия. 2017. № 3. С. 27–33.