Результаты хирургического лечения пациентов с эпилепсией, ассоциированной с первичными нейроэпителиальными опухолями головного мозга супратенториальной локализации у взрослых

РЕЗЮМЕ. Эпилептические приступы являются серьезной причиной нарушения качества жизни пациентов с внутримозговыми опухолями. Чаще всего заболевание манифестирует именно с эпилептического приступа. Более чем 50 % пациентов сталкивается по крайней мере с одним припадком в течение своего заболевания, а у более чем 30 % развивается связанная с опухолью эпилепсия. Внутримозговые опухоли низкой степени злокачественности с большей вероятностью вызывают эпилептические приступы, чем опухоли высокой степени злокачественности, хотя причины этого до сих пор неясны.

ЦЕЛЬ ИССЛЕДОВАНИЯ: проанализировать встречаемость симптоматической эпилепсии у пациентов с нейроэпителиальными опухолями, изучить факторы, влияющие на развитие эпилепсии, оценить влияние интраоперационного нейрофизиологического мониторинга на объем и тактику хирургического лечения, исследовать динамику эпилептических приступов в послеоперационном периоде.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ: Были изучены истории болезни 336 пациентов с первичными нейроэпителиальными опухолями головного мозга супратенториальной локализации за 2017–2022 гг., прооперированных в РНХИ им. проф. А. Л. Поленова. Оценивались такие критерии как степень злокачественности опухоли (опухоли низкой степени злокачественности (НЗГ) Grade 1, 2 и высокой степени злокачественности (ВЗГ) Grade 3, 4), тип судорожных припадков, (генерализованные, парциальные), локализация и объем хирургической резекции опухоли, интраоперационное выявление по данным электрокортикографии (ЭКоГ) эпилептогенных очагов и их резекция, контроль судорожных припадков в раннем послеоперационном периоде. Катамнез изучен у 69 пациентов в сроки от 13 до 25 мес. Результаты лечения эпилепсии оценивались по шкале Engel.

РЕЗУЛЬТАТЫ: Симптоматическая эпилепсия была выявлена у 170 (50,6 %) из 336 обследованных пациентов с нейроэпителиальными опухолями. В группе пациентов с НЗГ эпилепсия встречалась чаще (63 %). Интраоперационная кортикография была выполнена у 113 (67 %) пациентов с эпилепсией. По результатам которой в связи с сохранением эпилептической активности потребовалось расширение объема оперативного вмешательства. В послеоперационном периоде отсутствие припадков (Engel класс I) наблюдалось в группе НЗГ в 38 %, ВЗГ в 3 % наблюдений, улучшение (Engel II, III) НЗГ — 38 %, ВЗГ — 17 %, без улучшения (Engel IV) ВЗГ 3 %.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ: Нейроэпителиальные опухоли обладают высокой эпилептогенностью (47 %). Развитие эпилептических припадков в данной группе пациентов ассоциировано с распространением опухоли на фунционально значимые зоны. Благоприятными факторами контроля над приступами в послеоперационном периоде являлись низкая степень злокачественности опухоли и более радикальное удаление опухоли.

1. Fisher RS, Acevedo C, Arzimanoglou A, et al. Практическое клиническое определение эпилепсии. Epilepsia. 2014;55(4):475–482. https://doi.org/10.1111/epi.12550

2. Kirsten M F, Sauro K M, Wiebe S, et al. Prevalence and incidence of epilepsy: A systematic review and meta-analysis of international studies. Neurology. 2017;88(3):296–303. https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000003509

3. Jerome Engel J. Seizures and Epilepsy. FA Davis; 1989. https://doi.org/10.1002/ANA.410280323

4. Beghi E. The Epidemiology of Epilepsy. Neuroepidemiology. 2020;54:185–191. https://doi.org/10.1159/000503831

5. Pallud J, McKhann GM. Diffuse Low-Grade Glioma-Related Epilepsy. Neurosurg Clin N Am. 2019;30(1):43–54. https://doi.org/10.1016/J.NEC.2018.09.001

6. Schaller B, Rüegg SJ. Brain tumor and seizures: pathophysiology and its implications for treatment revisited. Epilepsia. 2003;44(9):1223–1232. https://doi.org/10.1046/J.1528–1157.2003.05203.X

7. Vezzani A, Balosso S, Ravizza T. Neuroinflammatory pathways as treatment targets and biomarkers in epilepsy. Nat Rev Neurol. 2019;15(8):459–472. https://doi.org/10.1038/s41582–019–0217-x

8. Kamali AN, Zian Z, Bautista JM, et al. The Potential Role of Pro-Inflammatory and Anti-Inflammatory Cytokines in Epilepsy Pathogenesis. Endocr Metab Immune Disord Drug Targets. 2020;20. https://doi.org/10.2174/1871530320999201116200940

9. Rudà R, Mo F, Pellerino A. Epilepsy in brain metastasis: an emerging entity. Curr Treat Options Neurol. 1940;22:6. https://doi.org/10.1007/s11940–020–0613-y

10. Поспелова МЛ, Терновых ИК, Руднева ВА, et al. Диагностика опухоли головного мозга в практике невролога и нейрохирурга: клинический случай. Российский нейрохирургический журнал им профессора А.Л. Поленова. 2020;3:74–78. eLIBRARY ID: 44019541 EDN: YJHINN

11. Rudà R, Trevisan E, Soffietti R. Epilepsy and brain tumors. Curr Opin Oncol. 2010;22(6):611–620. https://doi.org/10.1097/CCO.0B 013E 32833DE 99D

12. Van Breemen MSM, Wilms EB, Vecht CJ. Review Epilepsy in Patients with Brain Tumours: Epidemiology, Mechanisms, and Management.; 2007. https://doi.org/10.1016/S 1474–4422 (07) 70103‑5.

13. Ertürk Ç, İşler C, Uzan M, Özkara Ç. Epilepsy-related brain tumors. Seizure. 2017;44:93–97. https://doi.org/10.1016/J.SEIZURE.2016.12.012

14. Воинов Н. Е., Улитин А. Ю., Куканов К. К., Герасимов А. П., Трофимов В. Е. Первично-множественные церебральные опухоли различных гистологических типов. эпидемиология, структура, генетические предпосылки. Российский нейрохирургический журнал им проф А Л Поленова. 2023;15(2):122–133. eLIBRARY ID: 42874077 EDN: SRWEQR

15. Митрофанова Л.Б., Хазратов А. О., Гальковский Б. Э., Горшков А. Н., Гуляев Д. А. Телоциты в сердце и головном мозге человека в норме и при патологии. Medline.ru. Published online 2020:1074–1088. Accessed May 31, 2023. eLIBRARY ID: 44334071, EDN: TXYCLB

16. Kargiotis O, Markoula S, Kyritsis AP. Epilepsy in the cancer patient. Cancer Chemother Pharmacol. 2011;67(3):489–501. https://doi.org/10.1007/S 00280‑011‑1569‑0

17. Vecht CJ, Wilms EB. Seizures in low- and high-grade gliomas: current management and future outlook. Expert Rev Anticancer Ther. 2010;10(5):663–669. https://doi.org/10.1586/ERA.10.48

18. Guekht A, Hauser WA, Milchakova L, Churillin Y, Shpak A, Gusev E. The epidemiology of epilepsy in the Russian Federation. Epilepsy Res. 2010;92(2–3):209–218. https://doi.org/10.1016/J.EPLEPSYRES.2010.09.011

19. Sander JW, Shorvon SD. Epidemiology of the epilepsies. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1996;61(5):433. https://doi.org/10.1136/JNNP.61.5.433

20. Hauser W, Annegers JF, Kurland LT. Incidence of epilepsy and unprovoked seizures in Rochester, Minnesota: 1935–1984. Epilepsia. 1993;34(3):453–458. https://doi.org/10.1111/J.1528-1157.1993.TB02586.X

21. Rossetti A, Stupp R. Epilepsy in brain tumor patients. Curr Opin Neurol. 2010;23(6):603–609. https://doi.org/10.1097/WCO.0B13E32833E 996C

22. Lynam LM , Lyons MK, Drazkowski JF, et al. Frequency of seizures in patients with newly diagnosed brain tumors: a retrospective review. Clin Neurol Neurosurg. 2007;109(7):634–638. https://doi.org/10.1016/J.CLINEURO .2007.05.017

23. Chang EF, Christie C, Sullivan JE, et al. Seizure control outcomes after resection of dysembryoplastic neuroepithelial tumor in 50 patients. J Neurosurg Pediatr. 2010;5(1):123–130. https://doi.org/10.3171/2009.8.PEDS09368

24. Rajneesh KF, Binder DK. Tumor-associated epilepsy. Neurosurg Focus. 2009;27(2). https://doi.org/10.3171/2009.5.FOCUS 09101

25. Jackson J. H. L ocalized convulsions from tumour of the brain. Brain. 1882;5:364–374.

26. Asano K, Hasegawa S, Matsuzaka M, Ohkuma H. Brain tumorrelated epilepsy and risk factors for metastatic brain tumors: analysis of 601 consecutive cases providing real-world data. J Neurosurg. Published online July 16, 2021:1–12. https://doi.org/10.3171/2020.11.JNS202873

27. Englot DJ, Chang EF, Vecht CJ. Epilepsy and brain tumors. Handb Clin Neurol. 2016;134:267–285. https://doi.org/10.1016/B978‑0‑12‑802997‑8.00016–5

28. He C, Hu L, Chen C, et al. Clinical characteristics of low-grade tumor-related epilepsy and its predictors for surgical outcome. Ann Clin Transl Neurol. 2021;8(7):1446–1455. https://doi.org/10.1002/ACN3.51387

29. Neal A, Kwan P, O’Brien TJ, Buckland ME, Gonzales M, Morokoff A. IDH1 and IDH2 mutations in postoperative diffuse glioma-associated epilepsy. Epilepsy and Behavior. 2018;78:30–36. https://doi.org/10.1016/J.YEBEH.2017.10.027

30. Feyissa AM, Worrell GA, Tatum WO, et al. Potential influence of IDH1 mutation and MGMT gene promoter methylation on glioma-related preoperative seizures and postoperative seizure control. Seizure. 2019;69:283–289. https://doi.org/10.1016/j.seizure.2019.05.018

31. Harward SC, Rolston JD, Englot DJ. Seizures in meningioma. Handb Clin Neurol. 2020;170:187–200. https://doi.org/10.1016/B978‑0‑12‑822198‑3.00053–7

32. Hanáková P, Brázdil M, Novák Z, et al. Long-term outcome and predictors of resective surgery prognosis in patients with refractory extratemporal epilepsy. Seizure. 2014;23(4):266–273. https://doi.org/10.1016/J.SEIZURE.2013.12.003

33. Chen DY, Chen CC, Crawford JR , Wang SG. Tumor-related epilepsy: epidemiology, pathogenesis and management. J Neurooncol. 2018;139:13–21. https://doi.org/10.1007/s11060‑018‑2862‑0

34. Toledo M, Sarria-Estrada S, Quintana M, et al. Epileptic features and survival in glioblastomas presenting with seizures. Epilepsy Res. 2017;130:1–6. https://doi.org/10.1016/J.EPLEPSYRES.2016.12.013

35. Adhikari S, Walker BC, Mittal S. P athogenesis and Management of Brain Tumor-Related Epilepsy. Gliomas. Published online May 3, 2021:199–210. https://doi.org/10.36255/EXONPUBLICATIONS.GLIOMAS.2021.CHAPTER12

36. Penfield W, Erickson TC, Tarlov I. RELATION OF INTRA CRANIAL TUMORS AND SYMPTOMATIC EPILEPSY. Arch Neurol Psychiatry. 1940;44(2):300–315. https://doi.org/10.1001/archneurpsyc.1940.02280080060002

37. Oberndorfer S, Schmal T, Lahrmann H, Urbanits S, Lindner K, Grisold W. The frequency of seizures in patients with primary brain tumors or cerebral metastases. An evaluation from the Ludwig Boltzmann Institute of Neuro-Oncology and the Department of Neurology, Kaiser Franz Josef Hospital, Vienna. Wien Klin Wochenschr. 2002;114:911–916. Accessed October 12, 2021.

38. Lieu AS, Howng SL. Intracranial meningiomas and epilepsy: incidence, prognosis and influencing factors. Epilepsy Res. 2000;38(1):45–52. https://doi.org/10.1016/S 0920-1211(99)00066‑2

39. Куканов К.К., Ушанов В. В., Забродская Ю. М., et al. Пути персонификации лечения пациентов с рецидивом и продолженным ростом интракраниальных менингиом. Российский журнал персонализированной медицины. 2023;3:48–63 https://doi.org/10.18705/2782‑38062023‑3‑3‑48‑63